Das Museum ist im Turm der kurfürstlichen Burg untergebracht. Das Untergeschoss beherbergt die Galerie im Turm, die wechselnde Ausstellungen von Künstlern (teils international) präsentiert. Darüber befindet sich der sogenannte Grafensaal, der ehemalige Wohn- und Amtsraum der Mainzer Kurfürsten und Erzbischöfe mit Malereien aus dem 14. Jahrhundert.

Die Historische Sammlung befindet sich über der Gutenberg-Gedenkstätte in der Domherrenkammer. Dort sind unter anderem folgende Exponate ausgestellt: Frühgeschichtliche Funde aus dem hiesigen Raum, Münzen ("Eltviller Geld des Mittelalters"), Faksimile der Urkunde und Literatur zur Verleihung der Stadtrechte an Eltville im Jahr 1332, Stiche von Eltviller Ansichten aus dem 17., 18. und 19. Jahrhundert, Eltviller Inflationsgeld von 1923 und neueste Publikationen zur Stadtgeschichte.